INTRODUCCIÓN
Las agallas son estructuras producidas por las plantas
en respuesta a la actividad de varios tipos de organismos,
como nematodos, ácaros, bacterias, hongos y principalmente insectos (Mani, 1964; Shorthouse et al., 2005). Las
agallas de las plantas surgen principalmente por hipertrofia (crecimiento excesivo) e hiperplasia (proliferación excesiva)
de las células vegetales, y generalmente por la
formación de tejidos que están ausentes
en el huésped
no irritado (Mani,
1964; Raman, 2011). La agalla
es una expresión morfológica
de una serie de adaptaciones de la planta hospedera para contener al insecto inductor (Raman, 2007). El insecto inductor genera una perturbación en el patrón de crecimiento
y altera el proceso de diferenciación en la
planta hospedera resultando en una estructura simétrica, la agalla
(Raman, 2007). Las agallas
muestran una gran complejidad y una variedad increíble de formas,
lo que permite
a los insectos tomar nutrientes y refugio simultáneamente (Shorthouse et al., 2005). Todos los órganos de
las plantas son susceptibles a la inducción de agallas por insectos
(Shorthouse & Rohfritsch, 1992; Kuzmanich et al., 2015). Las agallas resultantes han sido clasificadas según sus formas, los órganos a los que afectan y otros rasgos, en un elevado número de tipos morfológicos (Isaías
et al., 2013).
Las características estructurales de la
agalla están principalmente relacionadas a la
especie inductora más que al órgano afectado,
a la especie hospedera y a los factores
ambientales (Abrahamson et al., 1998; Stone & Cook, 1998; Dorchin et al., 2002; Stone &
Schönrogge, 2003; Kraus,
2009; Méndes de Sá et al., 2009). Un rasgo característico de los insectos galícolas es su especificidad frente al género o especie de planta hospedante y la parte atacada de la planta, de modo que una determinada especie galícola está asociada únicamente con una especie
o grupo relacionado de especies botánicas e induce sus agallas de manera constante y exclusiva sobre un
único órgano de la planta raíces,
tallos, yemas, hojas, flores y frutos (Nieves-Aldrey, 1998). En general la agalla provee protección y nutrición al insecto inductor
y en muchos casos soporta una comunidad de organismos parasitoides e inquilinos representando un microhábitat
para una comunidad discreta de organismos especializados (Stone & Schönrogge, 2003; Raman, 2007).
El género Schinus L. es el género más grande de las Anacardiaceae en América del Sur, notablemente diverso
con aproximadamente 42 especies
Silva Luz et al. (2019). Fue descripto por Linnaeus (1753). En 1938, Cabrera citaba para Argentina 11
especies del género Schinus. Barkley (1944- 1957) realizó descripciones del género para Argentina y Sudamérica, siendo la segunda
la revisión taxonómica más integral del género.
Silva-Luz et al. (2019) consideraron a Schinus un género con una elevada inconsistencia
morfológica en la clasificación intragenérica, produciendo la necesidad
de modificación en la delimitación de las especies. A partir de esta
base investigaron las relaciones filogenéticas concluyendo, que Schinus es
polifilético. De las relaciones filogénéticas emergentes de este estudio surgieron
ocho linajes. Sobre
esta base se generó una clasificación de Schinus en ocho Secciones, considerando una combinación de caracteres morfológicos y anatómicos asociados con la distribución geográfica.
La Sección pilifera es una
de las ocho Secciónes de la clasificación de (Silva-Luz et al., 2019), allí se encuentran S. bumelioides y S. pilifera, taxones en los que se registró agallas foliares blandas
y agallas caulinares leñosas lo que motivó
el inicio de los estudios del presente
trabajo a fin de identificar las especies de insectos que producen agallas en S.
bumelioides y S. pilifera, caracterizar las especies de Schinus y las agallas
inducidas.
A pesar de que la bibliografía existente sobre agallas producidas
por insectos es muy
amplia, no existen registros de agallas en especies de S. bumelioides y S. pilifera. Estos
hallazgos constituyen un potencial riesgo que altera la dinámica
de crecimiento en las
poblaciones afectadas (Barrancos et al., 2008). Los trabajos
sobre este tópico
sugieren que las agallas afectan negativamente la adecuación de las plantas hospederas al menos por dos
mecanismos no excluyentes: directamente al
disminuir el área fotosintética de la hoja (Larson, 1998), o indirectamente, al competir por recursos de la planta que podrían ser
derivados hacia la reproducción (Dorchin et al., 2006).
MATERIALES Y MÉTODOS
Se revisaron colecciones de los siguientes herbarios de Argentina (citados por sus
acrónimos) JUA, LIL y MCNS también
se consultaron los
ejemplares digitalizados de los herbarios Natural
History Museum, London (BM);
Harvard University Herbarium (GH); Missouri Botanical Garden (MO); The William and Lynda Steere Herbarium
of the New York Botanical
Garden (NY), disponibles en la página electrónica de TROPICOS (TROPICOS, 2023) y JSTOR Global Plants
(JSTOR, 2023). Se efectuaron colecciones propias en diferentes ambientes
realizando descripciones morfológicas, se registraron los sitios de colecta y las características del hábitat. Los ejemplares testigo fueron depositados en el Herbario
MCNS.
Material estudiado: Schinus bumelioides I. M. Johns. ARGENTINA. Prov. Salta: Guachipas, arbustal
en predio del Centro de Estufado, ejemplares infectados por agallas,
7-12-2022, Lozano 1969-1979
(MCNS). Schinus pilifera
I. M. Johnston. ARGENTINA. Prov. Salta: La Calderilla a 600 m de la Ruta
Nac. 9 Km 1619, población
a lo largo de las márgenes del rio La Caldera
ejemplares infectados por agallas,
10-12-2022, Lozano 1985-1995 (MCNS).
Para el estudio exomorfológico de las agallas
se tomaron 10 ramas de diez
individuos seleccionadas al azar en ambas
especies, para la clasificación de las agallas
se siguió a Isaías et al. (2013) y el agente
que las produce
determinado por la Dra. María Inés Zamar, integrante del Departamento de Entomología, perteneciente al Instituto de Biología de la Altura (INBIAL) dependiente de la Universidad Nacional
de Jujuy (2023). Para la regionalización
biogeográfica se consideró la propuesta
de Cabrera (1976). Los ejemplares de S. bumelioides y S. pilifera
fueron colectadas predominantemente en Selva pedemontana de Yungas,
Provincia de las Yungas; en ambientes de Chaco occidental y Chaco serrano de la Provincia Chaqueña. Con menor frecuencia,
se encontraron en la ecoregión entre
la Provincia del Monte y Provincia puneña. Schinus bumeliodes
registro una mayor distribución con individuos aislados en la Provincia
del Monte, Provincia del Espinal y en el Chaco oriental de la
Provincia Chaqueña.
Las observaciones y fotografías se lograron con un microscopio óptico Leica DM 2500. Se confeccionó un mapa con el Programa
ARC GIS9 ArcMap versión
10.7, con la distribución
de las especies y sus poblaciones.
RESULTADOS
Schinus bumelioides I. M. Johnston, J. Arnold
Arb. 19 (3): 258. 1938. Tipo: Argentina. Tucumán, Tapia, 700 m snm, S. Venturi 9422, 18-8-1929. (holotipo GH00049167!).
Schinus myrtifolia (Griseb.) Cabrera, Obr. Cincuent. Mus. La Plata 2: 269. 1937.
Cybianthus myrtifolius Griseb., Abh. Konigl. Ges. Wiss. Gottingen 24: 222. 1879. Tipo: Argentina. Yacone, “cerca de Salta”, 3-1873, Lorentz & Hieronymus 317 (lectotipo GOET 020105,
isolectotipo CORD00004915!)
Arbusto o árbol perenne, de 2-6 m alt. (Fig. 1A). Corteza
clara. Hojas de 1,8-5 x 0,7-3 cm, de margen entero, elípticas
u oblongas con pecíolos
alargados delgados y lamina glabra glauca,
subcartáceas a la madurez. Inflorescencias pseudoracimos congestos
estaminados y pistilados. Fruto drupa de 3-5 mm, lilacina, ovoidea, comprimida dorsoventralmente.
En Argentina habita en la Provincia
Biogeográfica de las Yungas, Monte
y Chaqueña, hasta las Sierras de Córdoba y San
Luis en la Provincia
del Espinal (Fig. 2).
Los individuos adultos de S. bumelioides portan en el interior de las ramas
gran cantidad de pequeñas agallas
leñosas, engrosamientos
multicamerales que se producen en el tallo
(Fig.
Figura 1. Schinus bumelioides. A. Arbusto. B. Hoja con agallas.
C. Calophya duvauae. D. Detalle de rama con agallas
multicamerales. E. Larva.
F. Pupa. G.
estado muy próximo
al adulto de Dicranoses congregatella. Schinus pilifera. H. Arbusto. I. Rama con agalla inmadura.
J. Agallas sin opérculo. K. Agalla con pupa. L: Pupa. Escala: B: 5 mm; C-E-F-G: 1 mm; D-I-J-K:
1 cm; L: 0,5 mm. Fotos: E. Lozano.
Figura 2. Especies del género Schinus con agallas en Argentina.
1D), generadas por Dicranoses congregatella Brèthes. Las larvas de D. congregatella son vermiformes y ápodas, de color blanco amarillento y transparentes, están provistas
de cortas setas negras y fuertes mandíbulas (Fig. 1E), las que penetran
en el interior de las yemas de la planta, de
las cuales se alimentan produciendo irritación y una rápida
destrucción de tejidos
que delimitarán la cámara larval. Esta actividad induce a la formación de agallas
incipientes, de consistencia blanda y que, paulatinamente toman una coloración rojiza- marrón. A medida que evoluciona la larva aumenta de tamaño
la agalla. En un momento de su desarrollo, come un sector
circular de las paredes interiores que será el futuro opérculo,
pero deja intacta la zona externa
de dicho sector. Si bien muchos opérculos son apicales en la agalla,
otros no lo son, y se debe a que la
polaridad de los tejidos
de la agalla no guarda relación con la polaridad del órgano; las
agallas tienen su propia polaridad
Shorthouse & Rohfritsch
(1992). Posteriormente, cuando la
larva se convierte en pupa, la agalla detiene su crecimiento. La pupa (Fig. 1F) es de color
marrón dorado, a esta altura de su desarrollo la agalla
ya está lignifícada.
El adulto de pupa se convertirá en una pequeña mariposa, de color
gris plateado y carente de aparato
bucal funcional (Fig. 1G).
Al salir, deja la muda adentro
de la agalla, frecuentemente visible
desde el exterior. Los adultos
son de vida efímera y después
del acoplamiento, la hembra deposita
sus huevos en las yemas y muere. En primavera
eclosionan y las larvas de los insectos
galícolas reinician el ciclo.
Schinus bumelioides también porta agallas
foliares blandas, estructuras cónicas cuya coloración varía entre verde y rojo, inducidas por Calophya duvauae (Scott) Burckhardt.
(Fig. 1C) Las agallas se desarrollan en el
pecíolo, en la nervadura central y pueden cubrir hasta un 50% de la lámina en la cara adaxial de las hojas (Fig. 1B).
En la formación de agallas foliares blandas: el galígeno de la familia
Calophyidae (Hemiptera) deposita
sus huevos en la base de las hojas durante el inicio de la primavera, previamente y/o durante la formación de flores. Las agallas
foliares presentan una forma cuneiforme (Fig. 1B).
Schinus pilifera
I. M. Johnston, J. Arnold
Arb. 19: 256. 1938. Tipo: Argentina.
Salta, Dpto. Guachipas, Alemanía, 1300 m
snm, S. Venturi 9830, 27-11-1929
(holotipo GH00049186!; isotipo BM000884833!).
Schinus fasciculata (Griseb.) I. M. Johnst. var. boliviensis F.A. Barkley, Brittonia 5: 177. 1944.
Schinus pilifera
I. M. Johnston
var. boliviensis (F.A. Barkley) F.A. Barkley, Lilloa 28: 39. 1957. Tipo: Bolivia,
Bolivia plateau, M. Bang 981, 1891 (holotipo MO-260108!).
Schinus cabrerae F.A. Barkley, Brittonia 5: 173. 1944. Schinus pilifera I. M. Johnston var.
cabrerae (F.A. Barkley)
F.A. Barkley, Lilloa 28: 38. 1957. Tipo: Argentina.
Tucumán, Trancas, D. Rodríguez 1167,
10-12-1913 (holotipo NY00050880!).
Arbusto perennifolio, a veces con aspecto arborescente y copa irregular, de hasta 5 m alt. (Fig. 1H). Corteza
oscura longitudinalmente
fisurada. Ramas espinescentes. Hojas de 2,5-4 x 0,5-1,5 cm, obovadas
y elípticas, generalmente una por nudo sobre macroblastos o en
fascículos sobre braquiblastos. Inflorescencia
tirsoide de cimas dicasiales sésiles, con eje principal terminado en flor con pedicelo articulado. Fruto drupa de
3,4-3,5 (4,7-6) mm diám, redondeada, morada a negra.
En Argentina habita en la Provincia
fitogeográfica Chaqueña, en el Chaco
serrano, Chaco occidental y Monte (Fig.
2), en cercanías de cursos de agua o con freática
elevada, sobre sustratos pedregosos y arenosos; con menor frecuencia, se encuentran en Selva
pedemontana de Yungas.
Perea et al. (2007) la cita para la ecorregión del Monte y en la región
ecotonal con la Prepuna en la provincia de Catamarca desde los 500 hasta 2500 m s.m.,
en áreas cercanas
a los cursos de agua.
Los individuos de S.
pilifera portan, sobre las ramas
de 2-3 años, agallas leñosas esféricas castañas, sésiles que alcanzan hasta 1,3-2,1 cm de diám. (Figs. 1I-J) generadas
por Cesidoses eremita (Fig.
1L), especie que también infecta a Schinus
myrtifolia (Griseb.) Cabrera y Schinus venturii F. A. Barkley (Lozano et al., 2022).
La formación de agallas caulinares leñosas es inducida en toda
la planta, excepto en las ramas del año; se forman sobre yema
axilares. Las agallas esféricas desde el inicio adoptan esa forma, de consistencia blanda, superficie lisa y coloración rojiza;
a medida que crecen
cambian de consistencia y color, hasta
lignificarse tornándose marrón brillante. No todas se desarrollan hasta alcanzar el estado de madurez;
si el huésped muere la agalla
no progresa; pues necesita del estímulo
de su actividad alimentaria. A principios del otoño
cuando naturalmente los tejidos se han
deshidratado, el opérculo queda
sostenido sólo por la debilitada capa externa que cede al ser empujada por la salida de la pupa
muy próxima al estado
adulto, (Fig. 1K). En el interior de la agalla, además
de la muda, se encuentran deshechos de alimentos provenientes del estadio larval. La abertura, dejada
por el tapón que se forma para permitir la salida
del adulto, presenta distinta orientación y no es necesariamente apical.
El espesor de las
paredes es heterogéneo entre agallas y dentro
de una misma agalla. La pared presenta una zona más gruesa, que generalmente es coincidente, con el sector opuesto a la
inserción en el tallo.
DISCUSIÓN Y CONCLUSIÓN
En las poblaciones del noroeste argentino estudiadas, se observaron individuos con y sin agallas. Tres especies presentan la misma forma
de agallas: sésiles, esféricas 1,2-2,4 cm diam. de color verde claro y rojo en el ápice cuando blandas, marron claro al volverse leñosas en S. myrtifolia, S. venturii (Lozano et al., 2022) y S. pilífera.
En cuanto a su agrupamiento, agallas aisladas en S. pilifera o anastomosadas en S. myrtifolia y S. venturii. Las agallas de Schinus myrtifolia, S. pilífera y S. venturii son inducidas por Cesidose eremita, a pesar de que son inducidas por el mismo insecto galícola,
estas tres especies no comparten
el mismo hábitad (Fig. 2). Schinus venturii se distribuye en el noroeste de Salta y S. myrtifolia se distribuye en posición central en las Yungas
argentinas en Salta y Jujuy no solapándose en pisos latitudinales (Lozano
et al., 2022). Por otra parte,
las que, si comparten hábitad y se distribuyen ampliamente por la Provincia
Biogeográfica de las Yungas, Monte
y Chaqueña, hasta las Sierras de Córdoba y San
Luis (Fig. 2) son S. pilifera y S. bumelioides;
las cuales presentan diferentes
agallas inducidas por diferentes insectos galícolas.
Schinus bumelioides presenta agallas
foliares inducidas por Calophya duvauae
y agallas caulinares multicamerales inducidas por Dicranoses congregatella, en
tanto que S. pilífera
solo presenta agallas
calinares esféricas inducidas por Cesidose eremita.
Los insectos galícolas registrados en Schinus bumelioides,
S. myrtifolia, S. pilifera y S. venturii, pertenecen a tres especies:
Calophya duvauae (Hemiptera: Calophyidae), Dicranoses congregatella
y Cecidoses eremita
(Lepidoptera: Cesidosidae).
Los organismos inductores de agallas cambian el desarrollo
de los órganos de la planta
huésped. De acuerdo con Hori
(1992) a la cantidad normal de ácido indol-
acético (AIA), que se encuentra
en el ápice meristemático, se suma el que segrega la larva en su actividad masticatoria asociado
a enzimas y aminoácidos. Dicho aumento
activa la división celular y desencadena una hiperplasia e hipertrofia en los sistemas
de tejidos (dérmico, vascular
y fundamental) que conducen a este desarrollo
zonal atípico. Por lo expuesto
se infiere que los insectos parásitos perjudican a la planta hospedadora observado en las hojas
de Schinus en este estudio, las cuales se encuentran afectadas con agallas
hasta un 50% lo que disminuye el área fotosintética de la hoja; las agallas caulinares multicamerales también reducen drásticamente la producción
de flores lo que afectaría el éxito reproductivo de la especie.
Barrancos et al., (2008) presenta
resultados en donde ramas con exclusión de galígenos presentaron menos frutos que ramas
control, lo que sugiere que las agallas
afectan negativamente el éxito reproductivo de sus plantas hospederas; también
expresa que un
pequeño incremento en el número de agallas por hoja reduce drásticamente la producción
de flores de la planta infectada,
por lo cual la infección por agallas debería ser considerada
como una fuerte presión selectiva. Estudiar la formación de agallas resultaría útil para comprender el proceso de los cambios anatómicos provocados por el desarrollo de las
agallas, su comparación con plantas sanas, y corroborar si la plasticidad
que exhiben las plantas
frente a los cambios anatómicos provocados por el desarrollo de las agallas,
en qué porcentaje afecta
su éxito reproductivo.
AGRADECIMIENTOS
Agradecemos a la Dra. María
Inés Zamar por la determinación de los insectos galícolas; a la Lic. Claudia Ivone Guerra
colaborador investigador del proyecto; a los
revisores anónimos y editor por sus valiosos aportes y sugerencias, los cuales mejoraron significativamente el presente
trabajo. Este trabajo se realizó con el financiamiento del Consejo de Investigación de la Universidad Nacional de Salta en el marco del Proyecto C 2840.
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